загрузка...

Окраска рыб

  • 16.06.2010 / Просмотров: 8703
    //Тэги: Гордон   животные  

    Зачем рыбам нужны яркие краски? Каково происхождение разнообразной пигментации рыб? Что такое мимикрия? Кто видит яркие краски рыб на глубине, где царит вечная тьма? О том, как соотносится окраска рыб с их поведенческими реакциями и какие социальные функции она имеет, - биологи Александр Микулин и Жерар Черняев.

загрузка...







загрузка...

Для хранения и проигрывания видео используется сторонний видеохостинг, в основном rutube.ru. Поэтому администрация сайта не может контролировать скорость его работы и рекламу в видео. Если у вас тормозит онлайн-видео, нажмите паузу, дождитесь, пока серая полоска загрузки содержимого уедет на некоторое расстояние вправо, после чего нажмите "старт". У вас начнётся проигрывание уже скачанного куска видео. Подробнее

Если вам пишется, что видео заблокировано, кликните по ролику - вы попадёте на сайт видеохостинга, где сможете посмотреть этот же ролик. Если вам пишется что ролик удалён, напишите нам в комментариях об этом.


Расшифровка передачи


Александр Гордон. …да ещё каждый цвет раз-
делён по спектру. То есть невероятное количество. Я
задаю вопрос продавцу этих блЁсен: скажите, пожа-
луйста, а какая из них лучше? Он говорит: поскольку я
не имел чести в своей жизни общаться ни с одной ры-
бой, я не могу ответить вам на этот вопрос. Поскольку
эти цвета не для рыб, а для рыбаков. Но практика по-
казывает, что и для рыб тоже. Ведь рыбья окраска для
хищника – это же сигнализатор?
Жерар Черняев. Несомненно.
Александр Микулин. С одной стороны, сигнализа-
тор. Но, с другой стороны, окраска у жертвы должна
быть такой, чтобы хищник её как можно меньше ви-
дел. Кстати, и такая же проблема у хищника. Хищник
должен подкрасться к жертве так, чтобы он не был за-
метён.
Александр Гордон. То есть, не работает принцип: чем ярче, тем луч-
ше. всё-таки это должно быть ближе к естественным
условиям…
Александр Микулин. Видите ли, тут сложная проблема. Вообще-то
рыба, наверное, не уступает по своему великоле-
пию окрасок и форм, и прочего ни бабочкам, ни пти-
цам. Это, конечно, только в музеях достаточно слож-
но узнать, насколько они красивы, поскольку они там
грязно-коричневого цвета, как правило, бывают. И это
всё разнообразие, конечно, необычайно сложно объ-
яснить. Во-первых, для чего оно нужно? Во-вторых, как
это возникло? Почему именно такие пигменты появи-
лись, ведь количество пигментов значительно боль-
ше? Ну, хотя бы взять такой пример. Гемоглобина пол-
но в рыбе. Почему гемоглобин не выводится на по-
верхность кожи для того, чтобы участвовать в окрас-
ке? Миоглобин, цитохромы, да и витамин В-12 очень
яркий, кроме того что есть внутри, можно было бы ис-
пользовать. А круг пигментов, которые вообще исполь-
зуются в окраске, очень узок. Есть масса пигментов,
которые поступают с пищей. Почему не использует-
ся хлорофилл, например? Или целый ряд иных расти-
тельных пигментов. Мы хорошо знаем наземные ра-
стения – сколь разнообразны цветы. В воду они, прав-
да, редко попадают, хотя есть и свои водные, некото-
рые из которых потребляют рыбы, то есть пигментов
много. А рыбы используют достаточно узкий набор пиг-
ментов. И как это всё возникло в эволюции, конечно,
проблема достаточно интересная.
Вот, к примеру, мы видим полосатых рыб, или амфи-
прион – тёмное тело, белая полоса, красные плавни-
ки. Зачем? Почему именно такой набор? Понятно, глаз,
наверное, спрятан, чтобы хищник не знал, с какой сто-
роны вообще находится голова.
Жерар Черняев. Этот расчленяющая окраска…
Александр Гордон. Да, что-то такое непонятное.
Александр Микулин. Жёлтая окраска – на таком фоне рыба долж-
на быть незаметной. Почему такое большое великоле-
пие и разнообразие цветов коралловых рыб? Можно,
конечно, предположить, что раз там много всевозмож-
ных цветов, то каждая рыба около какого-то цвета ста-
новится менее заметной. Это в аквариуме, когда они
находятся, или оказываются не на том фоне, нам они
кажутся вызывающе яркими. Вот эти проблемы, конеч-
но, интересно решить.
Да, несомненно, что окраска должна чаще всего пря-
тать. Но есть и другой способ спрятаться – стать со-
вершенно прозрачными, вот как рыба-лапша. Я думаю,
это единственный пока экземпляр в мире, где рыба со-
хранена в таком прозрачном виде. Там даже икра вид-
на. И если на неё посмотреть на фоне дна…
Александр Гордон. Я попробую сейчас на фоне пиджака своего по-
казать…
Александр Микулин. …Видны одни глаза. Следовательно, крупный
хищник не будет нападать, потому что эта жертва в раз-
мер дафнии. За каждой дафнией он не будет гоняться,
поскольку он больше потратит энергии на такое пита-
ние, чем получит, ловя каждого рачка… Те, которые пи-
таются мелкими объектами, они не страшны, посколь-
ку они сами мельче, чем данный объект. То есть это
способ защиты от нападения.
Второй пример, правда, не из области рыб. Меду-
за-корнерот из Чёрного моря. Тоже вариант быть не-
заметной, насколько это возможно, в толще воды. Вот
эту тему окраски мы и хотели бы сегодня обсудить.
Жерар Черняев. Эта окраска рыб – покровительственная – спо-
собствует тому, чтобы рыба была менее заметна в во-
де и могла быть защищена от хищников. Существует
ещё предупреждающая окраска. Это мы видим на ри-
сунках.
Можно рисунок? Вот предупреждающая окраска
цихлазомы Мееки. Видите, у неё красное брюшко. Это
гнездующая рыба. Она охраняет место от соперников и
потом охраняет своё потомство. Одновременно окрас-
ка привлекает рыб к нересту, это брачный наряд. Он
показывает самке, что гнездо готово, можно спаривать-
ся.
Существует несколько типов окраски. Самая ходо-
вая – пелагическая окраска, когда тёмная спина, све-
тлое брюхо. У морских рыб это тёмная, чёрная или си-
няя спина, а у пресноводных рыб – зеленоватая. Здесь
мы видим анчоусы. А так выглядит пресноводная плот-
ва. Бока серебристые, они отражают свет, и на фоне
поверхности воды рыба фактически незаметна. Киль,
который находится внизу рыбы, сводит тень на нет, и
рыба фактически незаметна, она как серый объект на-
ходится в воде.
Есть русловая окраска, у таких речных рыб, как ха-
риус.
Александр Гордон. Лещ, окунь, да?
Жерар Черняев. Теперь окунь. Окуни – это зарослевые рыбы.
Например, щука, судак, берш, эти рыбы – с поперечны-
ми полосами на теле, это хищники-засадчики. Он стоит
в кустах, потом выбрасывается, хватает рыбу и обрат-
но уходит в укрытие.
Русловая окраска, например, у пескарей. У таких
рыб вдоль тела бывает много пятнышек или продоль-
ных полос. Это тоже скрадывает рыбу, именно в про-
зрачных водотоках, и её практически не видно на фо-
не дна.
Александр Микулин. Но могут быть и не хищники с полосками. Это
не обязательно. Так существуют барбусы, данио. При-
чём у них полосы в разных направлениях.
Жерар Черняев. Если у поверхностного слоя, то полосы будут
горизонтальные. Если же они прячутся в растительно-
сти, полосы будут вертикальны, как у барбуса суматра-
нуса, допустим.
Но есть также расчленяющая окраска. Это амфи-
прион, который здесь показан. Это рыба-клоун, кото-
рая живёт и размножается в актиниях. Но если ей на-
до пойти покушать, то расчленяющая окраска вводит в
заблуждение хищников, потому что отдельно красные
пятная, белые пятна, они…
Александр Микулин. Облик рыбы не возникает.
Александр Гордон. Да, даже на этой фотографии её практически не
видно.
Александр Микулин. Кстати, и здесь можно посмотреть – вот амфи-
прион: красные плавники, тёмное тело. На белом фо-
не будет отчленяться голова от тела, на тёмном фоне
будут плавники плавать независимо от рыбы.
Жерар Черняев. И глаз, главное, замаскирован, чтобы никто не
съел.
Ещё стайная окраска очень важна для стайных рыб,
потому что существует взаимодействие рыбы в стае.
Рыба должна ориентироваться друг на друга. Либо у
них имеются пятна на теле, полосы продольные. По-
этому когда рыба взаимодействует в стае, то это проис-
ходит синхронно: либо надо уходить от хищника, рас-
средотачиваться, либо двигаться к пищевому пятну. То
есть само движение синхронизировано именно за счёт
зрительных ориентиров.
Александр Гордон. Они привязываются к пятну на теле соседа и
вместе с ним…
Жерар Черняев. Ещё пятно бывает у хвостового стебля.
Александр Гордон. А, тогда понятно.
Жерар Черняев. Это ложный глаз. То есть, когда рыба нацели-
вается, чтобы схватить другую рыбу, оказывается, что
это хвост, а не голова. Поэтому у них разновекторные
направления движения.
Александр Микулин. Причём глаз при этом желательно спрятать,
чтобы собственно…
Жерар Черняев. Видите, глаз у хвостовой части у этой рыбы-ба-
бочки, морда закрашена у неё в тёмный цвет, и глаз не
видно.
Александр Гордон. То есть куда поплывёт, понять нельзя.
Жерар Черняев. И всё обилие этой окраски вызвано в основном
пигментными клетками.
Александр Микулин. Причём, всеми четырьмя.
Жерар Черняев. Все четыре там. Это меланофоры, которые со-
держат в себе чёрный пигмент, ксантофоры, которые
в себе содержат жёлтый пигмент, эритрофоры – крас-
ный, и гуанофоры или иридоциты – содержат тот бле-
стящий пигмент, серебристый цвет которого мы видим
на боках у рыбы.
Александр Гордон. А как же возникают эти необычные оттенки не-
бесного цвета?
Александр Микулин. Вот об этом хотелось бы несколько слов ска-
зать. Дело в том, что, если под блестящим слоем, а
он обычно бывает внизу кожи, располагаются чёрные
меланофоры, то происходит рассеивание и получает-
ся синий цвет. А если сверху добавить ещё жёлтые
или красные клетки, то получаются различные оттенки
зелёного. Но у некоторых рыб ещё более хитро устро-
ено. Следующий можно рисунок?
Так, например, многие тропические рыбы, обитаю-
щие в речушках, где кроны деревьев практически смы-
каются…
Жерар Черняев. Это Амазонка.
Александр Микулин. Да, например, Амазонка. За счёт гуанина, гуа-
нинового блеска, за счёт наклона падения света и рас-
положения кристаллов гуанина (там гуанин в виде кри-
сталла) могут формироваться оттенки от серебристого
до голубовато-зеленоватого и даже красновато-жёлто-
го. Кстати, интересно, что неоновые рыбы с голубова-
то-зелёным цветом полосы, если попадают под элек-
трический ток, у них эта полоса начинает светиться
красным. Но в природе существуют эритрозонусы, у ко-
торых нормально отсвечивает…
Жерар Черняев. Красным цветом.
Александр Микулин. Это не светится, это отражает, отсвечивается
полоса. Следующий рисунок.
Это пинагор рыба, самочка. Зелёный цвет здесь воз-
никает отнюдь не за счёт тех пигментов, тех пигмент-
ных клеток, которые мы обсуждали только что. Дело в
том, что самка вымётывает не всю икру, а икра может
быть розоватой, фиолетовой…
Жерар Черняев. Зелёной.
Александр Микулин. Разных оттенков. Часть оставшейся икры вся
превращается в ярко сине-зелёный цвет, после чего
кровь становится ярко-зелёной и плавники окрашива-
ются в зеленовато-синий цвет, что позволяет им после
размножения откармливаться среди растений.
Александр Гордон. То есть эта самка после нереста.
Александр Микулин. Эта самка после нереста. Самец с красным
брюхом, как полагается для охраняющих (брюхо все-
гда можно прикрыть ко дну, чтобы не видно было), он
не питается и соответственно больше месяца сидит и
охраняет икру.
Вообще имеет смысл поговорить о механизмах из-
менения цвета. Рыбы обладают способностью – это
не бабочки – менять цвет, не все, правда, но доста-
точно хорошо. Дело в том, что к чёрным меланофо-
рам подходят нервные окончания, и изменение цве-
та в значительной степени быстро осуществляется за
счёт нервных импульсов. Некоторые авторы указыва-
ют, что к красным эритрофорам тоже могут подходить
нервные окончания, хотя до конца это не доказано. Всё
же остальные клетки, включая меланофоры и эритро-
форы, поддаются изменению интенсивности цвета за
счёт гуморального воздействия, то есть через кровь,
гормонами.
Механизм этого изменения цвета может быть раз-
ный. Так, например, меланофоры существуют двух ти-
пов. Одни находятся в эпидермисе, другие ниже, соб-
ственно в коже, в кориуме. Так вот те, которые находят-
ся в эпидермисе, у них происходит накопление мела-
нина под действием света. Все мы знаем, что когда мы
загораем, то становимся чернее. А уменьшение ярко-
сти происходит за счёт шелушения кожи, слущивания
и таким образом мы светлеем после того, как приеха-
ли с юга.
Таким же способом – за счёт изменения концентра-
ции – действуют, например, ксантофоры и эритрофо-
ры, где содержатся красные, каротиноидные пигменты
(как у морковки), растворённые в жирах. И во время не-
реста или перед нерестом, возникает брачный наряд
за счёт того, что из пищи в них накапливаются эти ка-
ротиноидные пигменты. Но те меланофоры, которые в
коже, могут резко менять цвет за счёт того, что зёрна
меланина могут собираться в центре…
Жерар Черняев. У ядра.
Александр Микулин. …Это то, что на рисунке справа. Или могут рас-
ползаться по всей клетке. Собрались в центре – по-
светлела, когда разбежались по всей клетке, соответ-
ственно, яркость резко увеличилась. Причём, форма
клетки при этом не изменяется. Самое интересное, что
это чисто физический процесс смачивания киноплаз-
мы с остальной плазмой клетки, и этот фокус можно
проводить вообще даже на мёртвой рыбе, что, в об-
щем-то, и используется при нашей методике.
Александр Гордон. То есть рыба сама не управляет этим процес-
сом?
Александр Микулин. Она управляет. Но мы можем также управлять
вместо неё. Просто используя поверхностно-активные
вещества, к примеру. Теперь следующий рисунок.
Наверное, стоит ещё добавить к сказанному, что
большую роль – помимо нервной и гуморальной регу-
ляции окраски – играет содержание внутриклеточного
и внеклеточного кальция. То есть помимо этих двух ти-
пов регуляции существует ещё и такая регуляция, но о
ней несколько позже.
Вообще, в принципе, мы рассказали всё, что можно
было бы рассказать об окраске, и на этом можно было
бы остановиться, если бы не одна неприятность. Де-
ло в том, что в море ниже 20 метров красные лучи по-
глощаются, так что там всё в голубом цвете, серо-голу-
бое. И спрашивается: зачем нужна вообще эта окрас-
ка, если её невозможно видеть? То есть, похоже, что
она может выполнять и какую-то другую функцию.
Да, мы говорили, что на фоне ярких кораллов ры-
бы должны быть незаметны, но сами кораллы поче-
му столь разнообразны по цвету? Когда они появились
в ходе эволюции, ни у них, ни у кого глаз ещё дол-
го не было. Для кого эта окраска? Поэтому есть подо-
зрение, что окраска, видимо, в своей эволюции имела
какую-то предшествующую функцию, связанную с по-
верхностью тела. Но у всех примитивных организмов
обычно через поверхность (особенно когда ещё пло-
хо развиты почки) происходит выделение вредных ве-
ществ. Давайте посмотрим, а не являлась ли и у рыб
окраска исходно причиной выделительной её функ-
ции?
В принципе, для того чтобы не отравиться, нужно
сделать вещества нерастворимыми, тогда они не ядо-
виты, или полимеризовать их – опять же чтобы сде-
лать нерастворимыми. Но в таком случае те участки,
которые участвовали в полимеризации, увеличат по-
глощение света, и, в конечном счёте, могут стать пиг-
ментами. Если посмотреть на пигменты, которые ока-
зались в коже, как на конечные продукты метаболизма,
то гуанин и птерины, а птерины тоже могут быть жёл-
тыми и оранжевыми, и, как правило, являются пред-
шественниками накопления каротиноидов в ксантофо-
рах и эритрофорах, так вот, гуанин и птерины содер-
жат много азота и являются удобным конечным продук-
том метаболизма, который можно выводить. Особенно
это было важно для тех существ, которые в древности
обитали в болотах. Потому что, находясь в болотах и
выйдя потом на сушу, нужно как-то переживать пере-
сыхание. А если это рыбы, которые вышли на сушу,
им метаболиты нужно всё время куда-то сбрасывать.
Если всё время с мочой сбрасывать, то все вышедшие
на сушу должны были бы сбрасывать аммиак, им для
этого нужно было бы быть как шланг: головой в воду,
а с противоположной всё время вытекает. Чтобы ото-
рваться от воды, нужно аммиак превратить в мочеви-
ну. Видимо, через кожу и удалялись продукты метабо-
лизма соответственно в виде производных пуринов.
Меланин в своём происхождении – это тирозин, ко-
торый окислялся, окислялся, окислялся до индоль-
ных соединений, кстати, страшно ядовитых. И соответ-
ственно превратить их в процессе полимеризации в
меланин, это прекрасный вариант избавиться от этих
неприятностей. Причём, если мы посмотрим на эволю-
цию от рыб до вышедших на сушу, то уцелевают толь-
ко те меланофоры, которые сшелушиваются, что и мы
приобрели. Птерины и гуанины представлены хорошо,
особенно птерины, у земноводных, вплоть до птиц.
Если мы возьмём другие группы, то птерины предста-
влены прекрасно у насекомых, тоже выбравшиеся на
сушу.
Наиболее сложный момент связан с каротиноида-
ми. В отличие от всех этих пигментов, они химически
очень активны, да ещё и являются веществами пище-
вого происхождения. И чтобы в них разобраться, на-
верное, лучше было бы изучать их на икре – это за-
мкнутая система.
Жерар Черняев. Вы знаете, что икра красная, и было выдвинуто
в прошлом столетии около 20 всевозможных теорий,
как функционируют эти каротиноиды – в красной икре
конкретно и у других видов рыб, у которых тоже окра-
шена икра. И была выдвинута Крижановским, Смирно-
вым и Соиным гипотеза о том, что у икры эти каротино-
иды имеют дыхательную функцию. То есть в слабопро-
точной воде с низким содержанием кислорода проис-
ходит приток кислорода через каротиноиды, которые
даже могут ещё и накапливать этот кислород.
Александр Микулин. Давайте ещё немножко продолжим об этом. Де-
ло в том, что для того чтобы переносить через мем-
браны кислород, нужно иметь целый ряд пигментов,
где кислород перемещается с одной стороны молеку-
лы пигмента на другую внутри мембраны. Но дело в
том, что кислород хорошо растворяется в жирах, луч-
ше, кстати, чем в воде, и мембраны не являются пре-
пятствием, здесь не нужен этот механизм. Следующий
рисунок, пожалуйста.
Карнауховым высказывалась идея, что можно по
двойной связи посредине посадить кислород, и таким
образом запасать кислород, это было бы нужнее. Но
вся неприятность заключается в том, что, оторвав ки-
слород, нужно восстановить двойную связь. Для это-
го нужно столько энергии и столько кислорода, что это
то же самое, что золотой рубль менять на мелочь. Это
очень неэкономно.
Жерар Черняев. В семидесятых годах теперь уже прошлого сто-
летия Виктор Владимирович Петруняка, был такой фи-
зиолог-биофизик, показал, что самая главная роль ка-
ротиноидов – это участие в кальциевом обмене в клет-
ках. И он обнаружил их в митохондриях…
Александр Микулин. Причём в участках, ответственных за обмен
кальция.
Жерар Черняев. Да, за обмен кальция. Они прямо в мембранах
находятся, и электронная микроскопия потом это под-
твердила. И самое интересное, что ранее, когда мы
проводили исследования, было видно, что в процес-
се развития, при смене одного этапа на другой меня-
лась цветность икры. Казалось бы, там никакого при-
тока каротиноидов нету, но, тем не менее, цветность
менялась. Это менялась связь с кальцием.
Александр Микулин. Это было подтверждено экспериментально.
Кальций был посажен на каротиноиды. Исходно (на
верхнем рисунке) в спектре поглощения света каро-
тиноидами видны три максимума, однако у комплек-
сов каротиноидов с кальцием резко падает поглоще-
ние света. Это предполагало то, что изменяется вроде
бы концентрации (а концентрацию мерили по цвету), а
на самом деле менялся сам цвет пигментов. Поскольку
каротиноиды не синтезируются в животном организме
и тем более в икре, динамики изменения концентрации
каротиноидов в икре не могло быть.
Если можно, вернёмся к предыдущей картинке. Если
мы посмотрим на рисунок динамики цветности икры в
процессе эмбрионального развития, то это икра раз-
ных видов рыб. Однако, динамика цвета у них при-
мерно похожая. Снижение цветности происходит сна-
чала на дроблении. Потом в конце дробления – повы-
шение. Далее опять уменьшение, это гаструляция, и
вновь повышение, далее во время органогенеза (это
начало образования кровеносной системы) уменьше-
ние и вновь повышение, после чего опять уменьшение
цвета каротиноидов икры. По сути дела, это динамика
кальция, регулирующая этапность развития. Следую-
щий рисунок.
В связи с нашими экспериментами возник совсем
другой взгляд на структуру самих каротиноидов. Каро-
тиноиды состоят из двух иононовых колец, собствен-
но, это кислородсодержащие группировки. Всё разно-
образие каротиноидов, а их сейчас свыше 600, это
группировки в основном в иононовых кольцах. И цепь
сопряжения, то есть система из чередования двойных
и одинарных связей, т.е.: двойная, одинарная, двой-
ная, одинарная, двойная, одинарная. Поскольку двой-
ные обусловлены ?-орбиталями, а расстояние между
двойной и одинарной более-менее равные, то получа-
ется как бы облако электронов сверху и снизу моле-
кулы. Такая система при взаимодействии с радикала-
ми размазывает по ней всю эту энергию, превращая
её в тепловую. Поэтому каротиноиды – прекрасные ту-
шители свободнорадикального перекисного окисления
липидов.
Но есть ещё одна интересная проблема. Если бы
молекулы каротиноидов были бы плоскими, то у них,
скорее всего, был бы один максимум в спектре погло-
щения света. (Достаёт из кармана авторучку.) Пред-
ставьте, у меня, вместо молекулы, эта ручка из красно-
го стекла. Так она (поперёк ручки) поглощала бы наи-
более короткие волны, а так (вдоль ручки) – наиболее
длинные волны. Чем больше двойных связей, тем бо-
лее длинноволновые части спектра поглощала бы мо-
лекула. И молекула, вращаясь во все стороны, в пото-
ке света, имела бы один максимум, а у каротиноидов
их три. Следовательно, скорее всего, молекула пере-
гибается несколько раз вдоль своей оси. И конечный
вид её, видимо, это некая спираль. Собственно по это-
му внутреннему каналу спирали углекислый кальций
сквозь мембрану и может проходить. При заряде на
мембране, кстати, и спектр меняется до одного мак-
симума, молекула становится плоской и запирает этот
проход.
Жерар Черняев. Следующий рисунок. Здесь показаны спектры.
Александр Микулин. Разнообразие пигментов в икре пинагора до-
статочно большое. В данном случае, Жерар Алексан-
дрович, это, наверное, рассказывать вам.
Жерар Черняев. Есть в икре и жёлчный пигмент, точнее, близкий
к жёлчным пигментам. Есть в икре свободные кароти-
ноиды и каротиноидные пигменты, связанные с белка-
ми в виде комплексов.
Александр Микулин. То есть, может быть большое разнообразие
цветов икры. Самец пинагора должен найти свою клад-
ку во время отлива.
Жерар Черняев. Найти по цвету.
Но существует, нами с Александром Евгеньевичем
он открыт, ещё один пигмент, это цитохром b-560. Это
цитохром, который обнаружен в икре только семейства
сиговых рыб, в водорастворимой части желтка – это
фактически маркёр семейства. Было обращено внима-
ние на то, что икра сиговых рыб способна развивать-
ся, будучи включённой в пагон, то есть в ледяной плен,
где она развиваться внутри льда, с сентября по май
или даже июнь. И за это время ей нужно пройти всё
развитие. Были сделаны замеры концентрации этого
пигмента у многих видов сиговых, которые у нас про-
шли через спектрофотометр, и было показано, что чем
суровее зимние климатические условия для развития
икры сиговых рыб, тем выше концентрация это цито-
хрома внутри икры. Роль его предполагается такая:
этот цитохром – антиокислитель, и в то же время он
работает как протектор и обеспечивает одновремен-
но энергетический обмен этой самой икринки во время
всего процесса развития. То есть у него многофункци-
ональные задачи, но там ещё и каротиноиды работа-
ют, они тоже в желтке имеются в качестве антиокисли-
телей.
Александр Микулин. Жерар Александрович, пару слов на эту тему.
Вообще цитохромы– это дыхательные пигменты.
Если мы возьмём водород с кислородом, то получится
гремучая смесь. Чтобы сразу же не выделилось такое
количество энергии, её нужно разбить поэтапно и по-
требить потихонечку. Все цитохромы, как правило, си-
дят на мембранах и за счёт трансмембранного пере-
носа электронов создают АТФ. Эти – не на мембранах,
они распределены по желтку…
Жерар Черняев. В растворе.
Александр Микулин. Кроме как жечь, они больше ничего не умеют.
Александр Гордон. Антифриз такой…
Александр Микулин. В некотором роде…
Жерар Черняев. Скорее, они дают энергию для развития. Пони-
маете, там очень низкие температуры для развития…
Александр Микулин. Они держат температуру где-то около нуля,
чтобы не замёрзнуть окончательно.
Жерар Черняев. Там даже отрицательные значения температу-
ры бывают…
Александр Микулин. Но, пожалуй, нам пора вернуться обратно к ко-
же.
Жерар Черняев. Но мы не сказали всё-таки о том, что кароти-
ноиды работают в икре рыб ещё и как антиоксиданты.
Допустим, у тех же сиговых каротиноиды растворены
в жире, в жировой части, в жировой капле, и они со-
храняют эту жировую каплю во время всего развития.
Потому что она может просто окислиться за счёт по-
ступления кислорода в проточной воде, допустим. Но
надо эту жировую каплю сохранить, потому что, если
личинка при вылуплении не будет иметь жировой ка-
пли, она не будет иметь той плавучести, которая необ-
ходима для перехода на активное питание и выжива-
ния. Это, с одной стороны, её ресурс, а с другой сто-
роны, это, так сказать, поплавок, который удерживает
её в толще воды. Это очень важно, потому что иначе
она пойдёт на дно, и не сможет перейти на активное
питание. Это антиоксидантное значение каротиноидов
– сохранить жир как можно дольше.
Александр Микулин. То есть две функции – антиоксидантная и каль-
циевая.
Александр Гордон. Тем более что в талой воде, по-моему, очень
большое количество свободных радикалов, повышен-
ное.
Александр Микулин. Тут интересен ещё один момент. Чем крупнее
икра, тем дольше она должна развиваться. Чем доль-
ше она должна развиваться, тем дольше нужно сохра-
нять жиры, тем больше должно быть пигментов.
Но хотелось бы всё-таки вернуться обратно к коже.
Итак, мы уже говорили, что те пигменты, которые есть
в коже, в принципе, все, кроме каротиноидов, участво-
вали в выведении чего-то наружу.
Александр Гордон. То есть рудимент системы выделения, по сути
дела, получается.
Александр Микулин. Но если мы посмотрим на сами каротиноиды
и на тех, у кого они есть, то обычно они есть у тех, ко-
торые выводят кальций наружу, строя свои внешние
покровы. Например, коралловые рифы – это кальций.
Если взять раковины моллюсков, то там есть не толь-
ко амебоидно двигающиеся малиново-красные клетки,
которые транспортируют кальций для постройки рако-
вин, но и гуанин блестит на поверхности этих раковин,
он тоже туда выводится.
Жерар Черняев. У крабов и креветок тоже всё это выводится
в наружные покровы, в комплексе с каротиноидами, и
самое интересное, что это можно увидеть – когда вы
варите рака или краба, то они сразу становятся крас-
ными. Это выявляются каротиноиды – астаксантин.
Александр Микулин. Но теперь ещё один вопрос. А кто же их туда,
в кожу, вывел – эти пигменты? Есть большое подозре-
ние, что в этом участие принимали клетки, которые за-
нимаются фагоцитозом, фагоциты. Дело в том, что фа-
гоциты могут передвигаться, и хроматофоры после их
возникновения тоже передвигаются. Кстати, при раз-
рушении кожи фагоцитируется фагоцитами меланин,
соответственно гуанин и липофусцин – пигмент старе-
ния, и таким образом выводятся. Интересна ещё одна
особенность – у них и исходная эмбриональная судьба
схожа.
Жерар Черняев. Да, во время нейруляции от нервного валика
эти будущие хроматофоры расползаются по телу эм-
бриона в генетически определённые места будущего
кожного покрова и там локализуются. Сначала появля-
ются меланофоры, они набирают меланин, и очень ин-
тересно, что эта функция прямо зависит от интенсив-
ности освещённости икры. Это на сигах было показано
очень хорошо, мы имеем прямо пропорциональное на-
ращивание количества меланина. Потом из них обра-
зуются ксантофоры или впоследствии эритрофоры. В
то же время иридоциты – они самые глубинные, они
располагаются уже в самом нижнем слое. И в послед-
ний момент, уже перед вылуплением и после вылупле-
ния, образуются иридоциты.
Александр Микулин. То есть, другими словами, вполне похоже,
что исходной функцией пигментации была вообще не
окраска, а выведение. Но, попав в кожу, было бы стран-
но, если бы пигменты не имели никакого отношения к
свету. Самое интересное, что в самой коже пигмент-
ные клетки расположены не случайно.
Жерар Черняев. Да, снаружи собственно кожи располагаются
меланофоры, и внизу – тоже меланофоры, а в средней
части – ксантофоры и эритрофоры, а под всеми ними
находятся гуанофоры, которые фактически выстила-
ют нижний слой. И что же происходит? Когда свет про-
ходит через воду, попадая на кожу, он встречает этот
отражательный, зеркальный – этот вот гуаниновый –
слой. И обратно через кожу возвращается.
Александр Микулин. А смысл какой? Что там происходит?
Жерар Черняев. Там происходит выработка витаминов Д и ря-
да других важных для организма веществ. Это очень
важно для развивающихся организмов. То есть здесь
это не просто отражение или окраска. Здесь идёт кон-
структивная работа, можно сказать.
Александр Микулин. Причём, такая система возникла не сразу. Если
мы посмотрим на неё в ходе эволюции, то получается
достаточно интересная вещь. Следующий рисунок.
Жерар Черняев. Это асцидии.
Александр Микулин. В эволюции Хордовых у ланцетника нет пиг-
ментов кожи. У ланцетника имеется в передней части
нервной трубки пигментное светочувствительное пят-
но, а вдоль нервной трубки – так называемые глазки
Гессе. Т.е., пигментные клетки, а под ними – светочув-
ствительные нервные. Если мы посмотрим на оболоч-
ников, то у них поверх эпидермиса имеется толстый
слой туники, защищающей его, где есть кровеносные
сосуды. Но, несмотря на тот цвет (красно-фиолетовый
на рисунке оболочника), который мы видим, нет специ-
ализированных пигментных клеток.
Александр Гордон. Это просто кровь.
Александр Микулин. Нет. Дело в том, что у них нет нормальной, хо-
рошей выделительной системы. В крови имеются клет-
ки, нефроциты, которые окрашены в такой цвет, ко-
торые выводят продукты метаболизма и окрашивают
оболочника целиком. Если мы возьмём не рыб, а ры-
бообразных – миксин и миног, то в собственно коже –
дерме или кориуме – имеется верхний слой чёрных ме-
ланофоров и нижний слой. Нижний слой, видимо, за-
щищает от того, чтобы свет не попадал глубже. Кстати,
высокогорные рыбы ещё имеют чёрный пигмент в по-
лости тела, окрашивающий в чёрный цвет брюшину.
Жерар Черняев. Защищающий икру от ультрафиолета.
Александр Микулин. Идём дальше – Двоякодышащие. В эктодер-
ме имеются не способные быстро изменять свою цвет-
ность за счёт нервных окончаний меланофоры. Но уже
имеются кожные меланофоры, быстро меняющие свой
цвет, и появляются гуанофоры. Появляются уже жёл-
тые клетки, то есть ксантофоры, содержащие птери-
ны. Уже при такой системе возможна какая-то регуля-
ция цвета. Если мы пойдём дальше, то в коже чёт-
ко определяется расположение: сверху меланофоры,
снизу гуанофоры, чтобы можно было отражать свет.
Уже у Ганоидных рыб и у самых ранних Костистых
– селёдок – есть чёрный слой, есть блестящий. Наи-
более поздно появляется средний слой. Дело в том,
что этот средний слой (из жёлтых и красных), видимо,
является датчиком того, сколько же света прошло. Дат-
чик должен быть пигментом, поглощать свет, датчик
должен говорить, что он эту информацию получил –
например, сбрасывая кальций и регулируя всю эту си-
стему. Позднее всего возникли, видимо, красные эри-
трофоры, потому что помимо этой регуляции, нужно
ещё всё подогнать и под нужды организма, и добавоч-
но отрегулировать уже то, что нужно самому организ-
му.
Александр Гордон. Правильно ли я понял, что самые ярко окрашен-
ные рыбы -эволюционно самые молодые?
Александр Микулин. Да.
Жерар Черняев. Ну, в общем да. Конечно, все Окунеобразные.
Александр Микулин. Наиболее яркие – это Перкоидные рыбы и про-
изошедшие от них.
Александр Гордон. То есть окунь тот же самый.
Жерар Черняев. Окунеобразные.
Александр Микулин. Окунеобразные, их там очень много.
А вторым этапом в эволюции пигментной системы
была светохимия, регуляция светохимии. Не фотосин-
тез – светохимия, потому что свет может видоизме-
нять…
Жерар Черняев. И наиболее чувствительной частью у рыбы
является головной мозг, все пять отделов, и особенно
между глазами (а также средний мозг), где ещё нахо-
дится пинеальный глаз, т.е. эпифиз.
Александр Гордон. То есть это самые фоточувствительные зоны?
Жерар Черняев. Там самая фоточувствительная зона. И она за-
крыта сверху меланофорами, которые регулируют про-
хождение света, пропуская туда необходимое количе-
ство световой энергии.
Александр Микулин. Более того. С развитием пигментной системы…
Кстати, любой участок любой рыбы реагирует на свет
изменением всей этой композиции без глаз. То есть,
если вы осветили какой-то участок кожи, он среагирует
изменением меланофоров и всех остальных пигмен-
тов, независимо от того, рыба с глазами или без глаз,
или ей надели какие-то чёрные очки.
Александр Гордон. То есть рыба воспринимает освещённость не
только глазами?
Александр Микулин. Да. То есть она чувствует это, что ещё раз го-
ворит, что они участвуют в этом процессе. Ещё одна
интересная деталь – сами глаза-то что из себя пред-
ставляют?
Жерар Черняев. Кожный покров.
Александр Микулин. Глаза – это нервная трубка, которая раздулась
в глазные пузыри. Потом изменилась в глазные бока-
лы, дальше туда входит поверхностный, то есть пиг-
ментный слой, и образуется хрусталик. Пигменты и
нервные клетки. Почти что разросшиеся глазки Гес-
се. И если теперь под этим углом зрения посмотреть
опять на окраску, которую мы обсуждали, то получа-
ется следующая картина. Чёрная спина нужна потому,
что наибольший поток света идёт именно сверху. Се-
ребристые бока потому, что там не нужно много мела-
нофоров, там и так мало света, но зато есть возмож-
ность отразить свет. А в сумме – оказалось, что ещё и
полезно быть в пелагиали. Здесь ещё нужно сказать о
молоди, но это ближе Жерару Александровичу.
Жерар Черняев. Вот это мне ближе. Молодь очень интерес-
на. Знаете, очень интересные наблюдения были сде-
ланы. Слабоокрашенная, слабопигментированная мо-
лодь очень сильно элиминирует в процессе своего раз-
вития. Но как показали мои исследования, именно све-
товой поток разрушает гемоглобин в эритроцитах, и по-
этому у молодых рыб меланофоры играют роль защи-
ты от избытка освещённости.
Но очень интересная вещь происходит. Когда моло-
дые рыбы попадают в сильно освещённое поле воды,
они начинают уходить на глубину и ищут тот фотиче-
ский слой, где они менее заметны, то есть где подбира-
ется какой-то баланс. А в ночное время они всплывают
к поверхности. Кстати, также и зоопланктон себя ведёт,
тоже всплывает, потому что у поверхности происхо-
дит фотосинтез и там образуется корм для зоопланк-
тона. Но именно таким образом были выработаны вер-
тикальные миграции: ночью к поверхности, а днём при
сильной инсоляции рыба уходит вниз. Но главная за-
щита, конечно, это просто защитить уничтожение крас-
ных кровяных телец в крови, меланофоры это и дела-
ют. Но одновременно и поведенческие реакции тут же
участвуют.
Александр Микулин. Свет мешает ещё и работе нервной систе-
мы. Поэтому пигментные клетки располагаются таким
образом, что если на малька посмотреть сверху, то мы
увидим все пять отделов мозга, они выложены мела-
нофорами.
Александр Гордон. Защитные щиты такие…
Жерар Черняев. Зонтики.
Александр Микулин. Посмотрим на прибрежных морских рыб. Кто
плавал с маской, часто видел, как солнечные зайчи-
ки бегают по дну, за счёт волны концентрируются лучи
и соответственно возникают зайчики. И к такому осве-
щению нужно очень быстро приспосабливаться, бы-
стро менять всю эту систему. А ведь быстро меняющие
свою окраску – это в основном придонные и прибреж-
ные в своём происхождении рыбы.
Жерар Черняев. Тёмная спина, светлое брюхо, такая их основ-
ная окраска.
Александр Микулин. Ещё одна интересная особенность есть. Мы
тут смотрели на тропических рыб, которые обитают в
речках, прикрытых кронами. Света мало. Регулировать
нужно и нужно быть самим незаметными, нужно иметь
мощный гуаниновый слой – чтобы отражать. Его мож-
но сделать в виде блестящих, якобы светящихся полос
– как у неонов или эритрозонусов, которых мы уже ви-
дели.
Теперь, спускаемся на глубину. Света меньше. Со-
ответственно, меланофоров должно быть меньше. А
регуляторная часть должна работать лучше – то есть
красных должно быть больше. Можно следующий ри-
сунок?
Как правило, с глубиной у рыб появляется красный
цвет. Большие глаза – света мало – и красный цвет.
Если мы посмотрим на древних рыб, у которых ещё не
было этого красного слоя, они, как правило, с глубиной
становятся чёрными. И самое что интересное – если
мы посмотрим на пещерных рыб, где вообще света нет
– у них нет никаких пигментов, они им не нужны. То
есть это всё явления приспособительного плана.
Жерар Черняев. Можно добавить, что у лобанов, у кефалей,
у них на поверхности кожи дополнительно образуют-
ся иридоциты, чтобы отражать свет. В поверхностном
слое очень сильная инсоляция, да ещё большая ско-
рость (иначе их птицы поймают), и они покрыты гуани-
ном сверху, в коже. Он отражает избыток солнечного
света, и рыба тогда начинает светиться зеленоватой
окраской. Вот такой интересный факт – дополнитель-
ный отражатель.
Александр Микулин. Конечно, всё это разнообразие надо рассма-
тривать с тех позиций, что пигменты не всегда исполь-
зовались для окраски. Был период, когда пигментные
клетки выполняли выделительную функцию, был и, на-
верное, продолжается период, когда они участвуют в
фотопроцессах в коже. И вот это-то и было подхвачено
для поведенческих целей и для защиты, соответствен-
но.
Александр Гордон. То есть это последняя функция по времени. Те,
у кого была более ярко выраженная пигментация – в
ту или иную сторону – выживали больше и, следова-
тельно…
Жерар Черняев. Шёл отбор.
Александр Гордон. Естественный отбор. И ещё вопрос у меня на
языке вертится. Я впервые вижу рыб, у которых абсо-
лютно сохранена прижизненная окраска. Скажите па-
ру слов о технологии этого чуда.
Александр Микулин. Это побочный продукт исследований пигмента-
ции. Для того чтобы сохранить окраску, как нехитро до-
гадаться, нужно вот что. Первое: нужно использовать
те механизмы изменения цвета, которые…
Александр Гордон. Сами рыбы используют.
Александр Микулин. Да. Их можно даже на неживых объектах ис-
пользовать, давая им «вторую жизнь». Второе – нужно
убрать кальций, чтобы не обесцвечивать. Третье, ко-
нечно, наиболее сложное – чтобы не побелели все тка-
ни (ясно, что там формалин должен присутствовать,
иначе всё просто будет разлагаться) нужно эти ткани
просветлять. Убрать, конечно, слизь, она белеет, под
ней вообще ничего не будет видно.
В принципе, всё достаточно бесхитростно, если не
считать, что на это ушла вся жизнь, более 30 лет, при-
мерно по три часа в день. Но рыб-то много, для каждой
я использую свои подходы, есть где-то 83 раствора, ко-
торыми я сейчас пользуюсь. Не дай Бог потерять запи-
си, потому что это уже сложно будет восстановить.
И мне хотелось бы вот этот уникальнейший экзем-
пляр, потому что их в музеях практически нет, кроме
тех, которым я подарил, подарить вашей студии.
Александр Гордон. Спасибо огромное! Это царский подарок. А
здесь-то какая технология?
Александр Микулин. Здесь ещё использовалась акриловая пласт-
масса.
Александр Гордон. Ага. То есть это вещь вечная во всех отношени-
ях.
Александр Микулин. Ну, лет 300 я вам гарантирую. Если раньше не
разобьёте.
Александр Гордон. Нет, нет. Будем беречь как зеницу ока. Там ещё
и песок на дне, для того чтобы было полное… Потря-
сающе!
Жерар Черняев. Только этикетку на латыни надо было написать.
Александр Микулин. Есть там этикетка в виде рыбы, которая соста-
вляет мои инициалы с фамилией.
Александр Гордон. Потрясающе. Спасибо вам огромное и за пере-
дачу, и за этот царский подарок. Если наша программа
будет выходить в эфир хотя бы сотую часть того вре-
мени, которое вы гарантировали этому экспонату…
Александр Микулин. Я надеюсь, что в ближайшие 50 лет ко мне пре-
тензий уже не будет.
Александр Гордон. Спасибо огромное.


Обзор темы


Окраска имеет важное экологическое значение для рыб. Различают покровительственную и предупреждающую окраску. Покровительственная окраска предназначена замаскировать рыбу на фоне окружающей среды. Предупреждающая, или сематическая, окраска обычно состоит из бросающихся в глаза больших, контрастных пятен или полос, имеющих четкие границы. Она предназначена, например у ядовитых и ядоносных рыб, для предупреждения хищника от нападения на них и в этом случае называется отпугивающей. Опознавательная окраска используется для предостережения соперника у территориальных рыб, или для привлечения самок самцами, предупреждая их о том, что самцы готовы к нересту. Последняя разновидность предупреждающей окраски обычно называется брачным нарядом рыб. Часто опознавательная окраска демаскирует рыбу. Именно по этой причине у многих охраняющих территорию или свое потомство рыб опознавательная окраска в виде яркого красного пятна располагается на брюхе, демонстрируется сопернику в случае необходимости и не мешает маскировке рыбы при ее расположении брюхом ко дну.
Существует также псевдосематическая окраска, имитирующая предупреждающую окраску другого вида. Ее также называют мимикрией. Она позволяет безвредным видам рыб избегать атаки хищника, принимающего их за опасный вид.
Существуют иные классификации окраски. Например, выделяют типы окраски рыб, отражающие особенности экологической приуроченности данного вида. Пелагическая окраска характерна для приповерхностных обитателей пресных и морских вод. Она характеризуется черной, синей или зеленой спиной и серебристыми боками и брюшком. Темная спина делает рыбу менее заметной на фоне дна. Речные рыбы имеют черную и темно-коричневую окраску спины, поэтому на фоне темного дна они менее заметны. У озерных рыб спина окрашена в синеватые и зеленоватые тона, поскольку такой цвет их спины менее заметен на фоне зеленоватой воды. Синяя и зеленая спина характерна для большинства морских пелагических рыб, что скрывает их на фоне синих морских глубин. Серебристые бока и светлое брюшко рыб плохо видны снизу на фоне зеркальной поверхности. Наличие у пелагических рыб киля на брюхе сводит к минимуму тень, образующуюся с брюшной стороны и демаскирующую рыбу. При взгляде на рыбу с боку свет, падающий на темную спинку, и тень нижней части рыбы, скрадываемая блеском чешуи, придают рыбе серый, незаметный вид.
Донная окраска характеризуется темной спинкой и боками, иногда с более темными разводами, и светлым брюшком. У донных рыб, живущих над галечным грунтом рек с прозрачной водой, обычно на боках тела есть светлые, черные и иной окраски пятна, иногда слегка вытянутые в спинно-брюшном направлении, иногда расположенные в виде продольной полосы (так называемая русловая окраска). Эта окраска делает рыб малозаметными на фоне галечного грунта в прозрачной текучей воде. У донных рыб стоячих пресноводных водоемов ярких темных пятен по бокам тела не бывает или они имеют размытые очертания.
Зарослевая окраска рыб характеризуется коричневатой, зеленоватой или желтоватой спинкой и обычно поперечными или продольными полосами и разводами на боках. Эта окраска свойственна рыбам, обитающим среди подводной растительности, и коралловых рифов. Поперечные полосы свойственны хищникам-засадчикам, охотящимся из засады прибрежных зарослей (щука, окунь), или медленно плавающим среди них рыбам (барбусы). Рыбам, обитающим у поверхности, среди лежащих на поверхности водорослей, характерны продольные полосы (данио рерио). Полосы не только маскируют рыбу среди водорослей, но и расчленяют внешний вид рыбы. Расчленяющая окраска, часто весьма яркая на непривычном для рыбы фоне, характерна для коралловых рыб, где они незаметны на фоне ярких кораллов.
Для стайных рыб характерна стайная окраска. Эта окраска облегчает ориентацию особей в стае друг на друга. Она обычно проявляется на фоне иных форм окраски и выражается либо в виде одного или нескольких пятен на боках тела или на спинном плавнике, либо в виде темной полосы вдоль тела или у основания хвостового стебля.
У многих мирных рыб в задней части тела имеется «обманный глаз», который дезориентирует хищника в направлении броска жертвы.
Все многообразие окраски рыб обусловлено специальными клетками — хроматофорами, залегающими в коже рыб и содержащими пигменты. Различают следующие хроматофоры: меланофоры, содержащие пигментные зерна черного цвета (меланин); красные эритрофоры и желтые ксантофоры, называемые липофорами, поскольку пигменты (каротиноиды) в них растворены в липидах; гуанофоры или иридоциты, содержащие в своей структуре кристаллы гуанина, которые придают рыбам металлический блеск и серебристую окраску чешуи. Меланофоры и эритрофоры имеют звездчатую форму, ксантофоры — округлую.
В химическом отношении пигменты разных пигментных клеток существенно отличаются. Меланины представляют собой полимеры с относительно высокой молекулярной массой черного, коричневого, красного или желтого цвета.
Меланины это весьма устойчивые соединения. Они нерастворимы ни в одном из полярных или неполярных растворителей, ни в кислотах. Вместе с тем, меланины могут обесцвечиваться на ярком солнечном свету, при длительном воздействии воздуха или, особенно эффективно, при продолжительном окислении перекисью водорода.
Меланофоры способны синтезировать меланины. Образование меланина происходит в несколько стадий за счет последовательного окисления тирозина до дигидроксифенилаланина (ДОФА) и далее пока не произойдет полимеризация меланиновой макромолекулы. Меланины также могут синтезироваться из триптофана и даже из адреналина.
В ксантофорах и эритрофорах преобладающими пигментами являются каротиноиды, растворенные в жирах. Кроме них в этих клетках могут находиться птерины, как без каротиноидов, так и в комбинации с ними. Птерины в этих клетках локализованы в специализированных небольших органеллах, называемых птериносомами, которые расположены по всей цитоплазме. Даже у видов, которые окрашены главным образом каротиноидами, в развивающихся ксантофорах и эритрофорах сначала синтезируются и становятся видимыми птерины, тогда как каротиноиды, которые должны быть получены из пищи, выявляются лишь позднее.
Птерины обеспечивают желтую, оранжевую или красную окраску у ряда групп рыб, а также у амфибий и рептилий. Птерины — амфотерные молекулы со слабыми кислотными и основными свойствами. Они плохо растворимы в воде. Синтез птеринов происходит через пуриновые (гуанин) промежуточные продукты.
Гуанофоры (иридофоры) по форме и размерам весьма разнообразны. В состав гуанофоров входят кристаллы гуанина. Гуанин относится к пуриновым основаниям. Шестигранные кристаллы гуанина располагаются в плазме гуанофоров и, благодаря токам плазмы, могут концентрироваться или распределяться по клетке. Это обстоятельство, с учетом угла падения света, приводит к изменению цвета покровов рыбы от серебристо-белого до синевато-фиолетового и сине-зеленого или даже желто-красного. Так, блестящая сине-зеленая полоса неоновой рыбки под действием электрического тока приобретает блеск красного цвета, подобно эритрозонусам. Гуанофоры, располагаясь в коже ниже остальных пигментных клеток, в сочетании с ксантофорами и эритрофорами дают зеленый, а с этими клетками и меланофорами — синий цвет.
Обнаружен еще один способ приобретения рыбами синевато-зеленого цвета своих покровов. Замечено, что во время нереста самки пинагора выметывают не все ооциты. Часть их остается в гонадах и в процессе резорбции приобретает синевато-зеленый цвет. В посленерестовый период плазма крови самок пинагора приобретает ярко-зеленый цвет. Аналогичный сине-зеленый пигмент обнаружен в плавниках и коже самок, который, по-видимому, имеет приспособительное значение при их посленерестовом откорме в прибрежной зоне моря среди водорослей.
По мнению одних исследователей, только к меланофорам подходят нервные окончания, причем меланофоры имеют двойную иннервацию: симпатическую и парасимпатическую, в то время как ксантофоры, эритрофоры и гуанофоры не имеют иннервации. Экспериментальные данные других авторов указывают на нервную регуляцию и эритрофоров. Гуморальной регуляции подчинены все типы пигментных клеток.
Изменения окраски рыб происходят двумя способами: за счет накопления, синтеза или разрушения пигмента в клетке и за счет изменения физиологического состояния самого хроматофора без изменения в нем содержания пигмента. Примером первого способа изменения окраски является ее усиление в преднерестовый период у многих рыб за счет накопления каротиноидных пигментов в ксантофорах и эритрофорах при их поступлении в эти клетки из других органов и тканей. Другой пример: обитание рыб на светлом фоне обусловливает усиление образования гуанина в гуанофорах и одновременно распад меланина в меланофорах и, наоборот, образование меланина, происходящее на темном фоне, сопровождается исчезновением гуанина.
При физиологическом изменении состояния меланофора под действием нервного импульса пигментные зерна, расположенные в подвижной части плазмы — в киноплазме, вместе с ней собираются в центральной части клетки. Этот процесс называется контракцией (агрегацией) меланофора. Благодаря контракции, подавляющая часть пигментной клетки освобождается от пигментных зерен, в результате чего уменьшается яркость цвета. При этом форма меланофора, поддерживаемая поверхностной мембраной клетки и скелетными фибриллами, остается неизменной. Процесс распределения пигментных зерен по всей клетке называется экспансией.
Меланофоры, расположенные в эпидермисе у двоякодышащих и нас с Вами, не способны к изменению цвета за счет перемещения в них пигментных зерен. У человека потемнение кожи на солнце происходит за счет синтеза пигмента в меланофорах, а просветление — за счет сшелушивания эпидермиса вместе с пигментными клетками.
Под действием гормональной регуляции, цветность ксантофоров, эритрофоров и гуанофоров изменяется за счет изменения формы самой клетки, а у ксантофоров и эритрофоров и за счет изменения концентрации пигментов в самой клетке.
Процессы контракции и экспансии пигментных гранул меланофоров связаны с изменениями процессов смачиваемости киноплазмы и эктоплазмы клетки, приводящие к изменению поверхностного натяжения на границе этих двух слоев плазмы. Это чисто физический процесс и может быть искусственно осуществлен даже у погибшей рыбы.
При гормональной регуляции мелатонин и адреналин вызывает контракцию меланофоров, в свою очередь гормоны задней доли гипофиза — экспансию: питуитрин — меланофоров, а пролактин вызывает экспансию ксантофоров и эритрофоров. Гуанофоры также подвержены гормональному воздействию. Так адреналин увеличивает дисперсию пластинок в гуанофорах, в то время как увеличение внутриклеточного уровня цАМФ усиливает агрегацию пластинок. Меланофоры регулируют движение пигмента путем изменения внутриклеточного содержания цАМФ и Са++, тогда как в эритрофорах регуляция осуществляется только на основе кальция. Резкому повышению уровня внеклеточного кальция или его микроинъекция в клетку сопутствует агрегации пигментных гранул в эритрофорах, но не в меланофорах.
Вышеуказанные данные показывают, что в регуляции процессов экспансии и контракции как меланофоров, так и эритрофоров важную роль играют как внутриклеточный, так и внеклеточный кальций.
Окраска рыб в их эволюции не могла возникнуть специально для поведенческих реакций и должна иметь какую-то предшествующую физиологическую функцию. Другими словами, набор пигментов кожи, структура пигментных клеток и их расположение в коже рыб, видимо, не случайны и должны отражать эволюционный путь изменения функций этих структур, в процессе которого возникла современная организация пигментного комплекса кожи ныне живущих рыб.
Предположительно, изначально пигментная система участвовала в физиологических процессах организма в составе выделительной системы кожи. В дальнейшем, пигментный комплекс кожи рыб стал участвовать в регуляции фотохимических процессов, протекающих в кориуме, а на поздних этапах эволюционного развития — стал выполнять функцию собственно окраски рыб в поведенческих реакциях.
Для примитивных организмов выделительная система кожи играет важную роль в их жизнедеятельности. Естественно, что одной из задач снижения вредного действия конечных продуктов метаболизма является уменьшение их растворимости в воде путем полимеризации. Это, с одной стороны, позволяет нейтрализовать их токсическое действие и одновременно накапливать метаболиты в специализированных клетках без их значительных затрат с дальнейшим удалением этих полимерных структур из организма. С другой — сам процесс полимеризации часто сопряжен с удлинением структур, поглощающих свет, что может приводить к появлению окрашенных соединений.
По-видимому, пурины, в виде кристаллов гуанина, и птерины оказались в коже как продукты азотистого метаболизма и удалялись или накапливались, например, у древних обитателей болот в периоды засухи, когда они впадали в спячку. Интересно отметить, что пурины и особенно птерины широко представлены в покровах тела не только рыб, но и земноводных и рептилий, а также членистоногих, в частности у насекомых, что, возможно, связано со сложностью их удаления в связи с выходом этих групп животных на сушу.
Сложнее объяснить накопление меланина и каротиноидов в коже рыб. Как указывалось выше, биосинтез меланина осуществляется за счет полимеризации индольных молекул, являющихся продуктами ферментативного окисления тирозина. Индол токсичен для организма. Меланин оказывается идеальным вариантом консервации вредных индольных производных.
Каротиноидные пигменты, в отличие от рассмотренных выше, не являются конечными продуктами метаболизма и весьма реакционоспособны. Они пищевого происхождения и, следовательно, для выяснения их роли удобнее рассматривать их участие в метаболизме в замкнутой системе, например в икре рыб.
За последнее столетие высказано более двух десятков мнений о функциональном значении каротиноидов в организме животных, в том числе рыб и их икры. Особенно жаркие споры шли относительно роли каротиноидов в дыхании и иных окислительно-восстановительных процессах. Так предполагалось, что каротиноиды способны трансмембранно переносить кислород, или запасать его по центральной двойной связи пигмента. В семидесятых годах прошлого столетия Виктор Владимирович Петруняка высказал предположение о возможном участии каротиноидов в кальциевом обмене. Им обнаружено сосредоточение каротиноидов в определенных участках митохондрий, называемых калькосферулами. Обнаружено взаимодействие каротиноидов с кальцием в процессе эмбрионального развития рыб, благодаря которому происходит изменение цвета этих пигментов.
Установлено, что основными функциями каротиноидов в икре рыб являются: их антиоксидантная роль по отношению к липидам, а также участие в регуляции кальциевого обмена. Напрямую в процессах дыхания они не участвуют, но чисто физически способствуют растворению, а, следовательно, и запасанию кислорода в жировых включениях.
Принципиально изменились взгляды на функции каротиноидов в связи со структурной организацией их молекул. Каротиноиды состоят из иононовых колец, включающих кислородосодержащие группировки — ксантофиллы, или без них — каротины и углеродной цепи, включающей систему двойных сопряженных связей. Ранее большое значение в функциях каротиноидов предавалось изменениям группировок в иононовых кольцах их молекул, то есть превращению одних каротиноидов в другие. Нами показано, что качественный состав в работе каротиноидов большого значения не имеет, а функциональные возможности каротиноидов связаны с наличием цепи сопряжения. Она определяет спектральные свойства данных пигментов, а также пространственную структуру их молекул. Эта структура гасит энергию радикалов в процессах перекисного окисления липидов, выполняя функцию антиоксидантов. Она обеспечивает или препятствует трансмембранному переносу кальция.
В икре рыб есть и другие пигменты. Так пигмент, близкий по спектру поглощения света к желчным пигментам, и его белковый комплекс у скорпеновых рыб определяет разнообразие окраски икры этих рыб, обеспечивая обнаружение родной кладки. Уникальный гемопротеид в желтке икры сиговых рыб способствует выживанию ее при развитии в состоянии пагона, то есть при вмерзании в лед. Он способствует холостому сжиганию части желтка. Обнаружено, что его содержание в икре выше у тех видов сигов, развитие которых происходит в более суровых температурных условиях зимы.
Каротиноиды и их производные — ретиноиды, например витамин А, способны накапливать или трансмембранно переносить соли двухвалентных металлов. Это их свойство, видимо, весьма важно для морских беспозвоночных, выводящих из организма кальций, который используется в дальнейшем в постройке наружного скелета. Возможно, именно этим обусловлено наличие наружного, а не внутреннего скелета у подавляющего большинства беспозвоночных. Общеизвестно, что наружные кальцийсодержащие структуры широко представлены у губок, гидроидов, кораллов и червей. Они содержат значительные концентрации каротиноидов. У моллюсков основная масса каротиноидов сосредоточена в подвижных клетках мантии — амебоцитах, которые транспортируют и секретируют СаСО3 в раковину. У ракообразных и иглокожих каротиноиды в комплексе с кальцием и белком входят в состав их панциря.
Остается неясным вопрос, каким образом эти пигменты доставляются в кожу. Возможно, исходными клетками, доставлявшими пигменты в кожу, являлись фагоциты. У рыб обнаружены макрофаги, фагоцитирующие меланин. На сходство меланофоров с фагоцитами указывает наличие у их клеток отростков и амебоидное перемещение, как фагоцитов, так и предшественников меланофоров, к местам их постоянного расположения в коже. При разрушении эпидермиса, в нем также появляются макрофаги, потребляющие меланин, липофусцин и гуанин.
Местом образования хроматофоров у всех классов позвоночных являются скопления клеток так называемого нервного гребня, возникающего над нервной трубкой на месте отчленения нервной трубки от эктодермы в процессе нейруляции. Это отчленение осуществляется фагоцитами. Хроматофоры в виде непигментированных хроматобластов на эмбриональных стадиях развития рыб способны перемещаться в генетически предопределенные участки тела. Более зрелые хроматофоры не способны к амебоидным движениям и не изменяют свою форму. Далее в них образуется, соответствующий данному хроматофору, пигмент. В эмбриональном развитии костистых рыб хроматофоры разных типов возникают в определенной последовательности. Вначале дифференцируются меланофоры дермы, затем ксантофоры и гуанофоры. В процессе онтогенеза от ксантофоров происходят эритрофоры. Таким образом, ранние процессы фагоцитоза в эмбриогенезе совпадают по времени и в пространстве с возникновением непигментированных хроматобластов — предшественников меланофоров.
Итак, сравнительный анализ структуры и функций меланофоров и меланомакрофагов дает основание полагать, что на ранних этапах филогенеза животных пигментная система, видимо, являлась частью выделительной системы кожи.
Появившись в поверхностных слоях тела, пигментные клетки стали выполнять иную функцию, не связанную с выделительными процессами. В дермальном слое кожи костистых рыб хроматофоры локализованы особым образом. Ксантофоры и эритрофоры обычно располагаются в среднем слое дермы. Под ними лежат гуанофоры. Меланофоры находятся в нижнем слое дермы под гуанофорами и в верхнем слое дермы непосредственно под эпидермисом. Такое расположение пигментных клеток не случайно и, возможно, связано с тем, что в коже сосредоточены фотоиндуцированные процессы синтеза ряда важных для метаболических процессов веществ, в частности, витаминов группы Д. Для выполнения этой функции меланофоры регулируют интенсивность проникновения света в кожу, а гуанофоры выполняют функцию отражателя, дважды пропуская свет через дерму при его недостатке. Интересно отметить, что прямое воздействие света на участки кожи приводит к изменению реакции меланофоров.
Существуют меланофоры двух типов, отличающиеся по внешнему виду, локализации в коже, реакции на нервные и гуморальные воздействия.
У высших позвоночных, в том числе у млекопитающих и птиц, в основном встречаются эпидермальные меланофоры, более часто называемые меланоцитами. У амфибий и рептилий они представляют собой тонкие удлиненные клетки, играющие незначительную роль в быстром изменении окраски. Есть эпидермальные меланофоры и у примитивных рыб, в частности у двоякодышащих. Они не имеют иннервации, не содержат микротрубочек и не способны к контракции и экспансии. В большей степени изменение окраски этих клеток связано с их способностью синтезировать собственный меланиновый пигмент, особенно при воздействии света, а ослабление окраски происходит в процессе сшелушивания эпидермиса. Эпидермальные меланофоры характерны для организмов, обитающих или в пересыхающих водоемах и впадающих в анабиоз (двоякодышащие), или живущих вне воды (наземные позвоночные).
Почти у всех пойкилотермных животных, в том числе и рыб, встречаются дермальные меланофоры дендровидной формы, быстро реагирующие на нервные и гуморальные воздействия. Учитывая, что меланин не реакционоспособен, он не может выполнять каких-либо иных физиологических функций, кроме как экранировать или дозировано пропускать свет в кожу. Интересно отметить, что процесс окисления тирозина с определенного момента идет в двух направлениях: в сторону образования меланина и в сторону образования адреналина. В эволюционном плане у древних хордовых такое окисление тирозина могло происходить только в коже, где был доступ кислорода. При этом сам адреналин у современных рыб воздействует через нервную систему на меланофоры, а в прошлом, возможно, производясь в коже, непосредственно приводил к их контракции. Учитывая, что выделительную функцию изначально выполняла кожа, а, в дальнейшем, на выполнение этой функции специализировались почки, интенсивно снабжающиеся кислородом крови, хромаффинные клетки у современных рыб, производящие адреналин, располагаются в надпочечниках.
Рассмотрим становление пигментной системы в коже в процессе филогенетического развития примитивных хордовых, рыбообразных и рыб.
У ланцетника пигментных клеток в коже нет. Однако у ланцетника имеется непарное светочувствительное пигментное пятно на передней стенке невральной трубки. Также, вдоль всей нервной трубки, по краям невроцеля, располагаются светочувствительные образования — глазки́ Гессе. Каждый из них представляет собой комбинацию из двух клеток: светочувствительной и пигментной.
У оболочников тело одето однослойным клеточным эпидермисом, который выделяет на свою поверхность особую толстую студенистую оболочку — тунику. В толще туники проходят сосуды, по которым циркулирует кровь. Специализированных пигментных клеток в коже нет. Нет у оболочников и специализированных органов выделения. Однако у них есть особые клетки — нефроциты, в которых накапливаются продукты метаболизма, придавая им и телу красновато-бурую окраску.
У примитивных круглоротых в коже имеется два слоя меланофоров. В верхнем слое кожи — кориуме, под эпидермисом расположены редкие клетки, а в нижней части кориума — мощный слой клеток, содержащих меланин или гуанин, экранирующий попадание света на нижележащие органы и ткани. Как указывалось выше, у двоякодышащих имеются неиннервируемые эпидермальные и дермальные меланофоры звездчатой формы. У филогенетически более продвинутых рыб меланофы, способные изменять свою светопроницаемость за счет нервной и гуморальной регуляции, раположены в верхних слоях под эпидермисом, а гуанофоры — в нижних слоях дермы. У костных ганоидов и костистых рыб в дерме между слоями меланофоров и гуанофоров появляются ксантофоры и эритрофоры.
В процессе филогенетического развития низших позвоночных параллельно с усложнением пигментной системы кожи происходило усовершенствование органов зрения. Именно светочувствительность нервных клеток в сочетании с регуляцией пропускания света меланофорами легли в основу возникновения зрительных органов у позвоночных.
Так, нейроны многих животных в ответ на освещение реагируют изменением электрической активности, а также увеличением скорости выделения медиатора из нервных окончаний. Обнаружена неспецифическая светочувствительность нервной ткани, содержащей каротиноиды.
Фоточувствительными являются все отделы мозга, но наибольшей обладают средняя часть мозга, расположенная между глазами, и эпифиз. В клетках эпифиза имеется фермент, функцией которого является превращение серотонина в мелатонин. Последний вызывает контракцию меланофоров кожи и замедление роста гонад производителей. При освещении эпифиза концентрация мелатонина в нем снижается.
Известно, что зрячие рыбы на темном фоне темнеют, а на светлом — светлеют. Однако, яркий свет вызывает потемнение рыбы из-за уменьшения выработки мелатонина эпифизом, а слабое освещение или его отсутствие — посветление. Аналогичным образом рыбы реагируют на свет после удаления глаз, то есть, в темноте светлеют, а на свету темнеют. Отмечено, что у слепой пещерной рыбки остаточные меланофоры кожи головы и средней части туловища реагируют на свет. У многих рыб при их созревании, благодаря гормонам эпифиза усиливается окраска кожи.
Обнаружено индуцированное светом изменение цвета отражения гуанофорами у фундулуса, красного неона и голубого неона. Это указывает, что изменение цвета блеска, обусловливающего дневную и ночную окраску, зависит не только от зрительного восприятия света рыбой, но и прямого действия света на кожу.
У эмбрионов, личинок и мальков рыб, развивающихся в верхних, хорошо освещенных слоях воды, меланофоры, с дорсальной стороны, прикрывают от воздействия света центральную нервную систему и, кажется, что видны все пять отделов мозга. У развивающихся на дне — такое приспособление отсутствует. Воздействие света на икру и личинок севанского сига вызывает усиленный синтез меланина в коже эмбрионов в процессе эмбрионального развития этого вида.
Меланофорно-гуанофорная система регуляции света в коже рыб, однако, имеет недостаток. Для выполнения фотохимических процессов необходим датчик света, который бы определял, сколько света реально прошло в кожу, и передавал бы эту информацию меланофорам, которые должны или усилить, или ослабить световой поток. Следовательно, структуры такого датчика должны, с одной стороны, поглощать свет, т. е. содержать пигменты, с другой — сообщать информацию о величине потока попадающего на них света. Для этого они должны обладать высокой реакционной способностью, быть жирорастворимым, а также, менять под действием света структуру мембран и изменять ее проницаемость для различных веществ. Такие датчики-пигменты должны находиться в коже ниже меланофоров, но выше гуанофоров. Именно в этом месте располагаются эритрофоры и ксантофоры, содержащие каротиноиды.
Как известно, у примитивных организмов каротиноиды участвуют в световосприятии. Каротиноиды присутствуют в глазках одноклеточных организмов, способных к фототаксису, в структурах грибов, гифы которых реагируют на свет, в глазах ряда беспозвоночных и рыб.
В дальнейшем, у более высокоразвитых организмов каротиноиды в органах зрения заменяются на витамин А, который не поглощает свет в видимой части спектра, но, будучи частью родопсина, также является пигментом. Преимущество такой системы очевидно, поскольку цветной родопсин, поглотив свет, распадается на опсин и витамин А, которые, в отличие от каротиноидов, не поглощают видимый свет.
Разделение самих липофоров на эритрофоры, которые способны изменять пропускание света под действием гормонов, и ксантофоры, собственно, по-видимому, являющихся детекторами света, позволило данной системе регулировать фотосинтетические процессы в коже, не только при одномоментном воздействии света на организм извне, но и соотносить это с физиологическим состоянием и потребностями организма в данных веществах, гормонально регулируя светопрохождение как через меланофоры, так и через эритрофоры.
Таким образом, сама окраска, видимо, являлась преобразованным следствием выполнения пигментами иных физиологических функций, связанных с поверхностью тела и, подхваченная эволюционным отбором, приобрела самостоятельную функцию в мимикрии и для сигнальных целей.
Возникновение различных типов окраски исходно имело физиологические причины. Так, для обитателей приповерхностных вод, подверженных влиянию значительной инсоляции, на дорсальной части тела необходима мощная меланиновая пигментация в виде меланофоров верхней части дермы (для регуляции пропускания света в кожу) и в нижнем слое дермы (для экранирования организма от избытка света). На боках и особенно брюхе, где интенсивность поступления света в кожу меньше, необходимо снижение концентрации меланофоров в коже при увеличении количества гуанофоров. Возникновение такой окраски у пелагических рыб одновременно способствовало уменьшению заметности этих рыб в толще воды.
Молодь рыб в большей степени реагирует на интенсивность освещения, чем на изменение фона, то есть, в полной темноте они светлеют, а на свету темнеют. Это указывает на защитную роль меланофоров от избыточного действия свет на организм. Мальки рыб в данном случае в силу меньших своих размеров, чем взрослые особи, сильнее подвержены вредному воздействию света. Подтверждением этого является значительно большая гибель менее пигментированных меланофорами мальков при воздействии на них прямых лучей солнечного света. С другой стороны, более темные мальки интенсивнее выедаются хищниками. Воздействие этих двух факторов: света и хищников приводит к возникновению суточных вертикальных миграций у большинства рыб.
У молоди многих видов рыб, ведущих стайный образ жизни у самой поверхности воды, в целях защиты организма от избыточного воздействия света на спине под меланофорами развивается мощный слой гуанофоров, придавая спине синеватый или зеленоватый оттенок, а у мальков некоторых рыб, например кефалевых, спинка за счет гуанина буквально светится отраженным светом, защищая от избыточной инсоляции, но и делая мальков заметными для рыбоядных птиц.
У многих тропических рыб, обитающих в мелких речушках, затененных пологом леса от солнечного света, в коже под меланофорами усиливается слой гуанофоров, для вторичного пропускания света через кожу. У таких рыб часто встречаются виды, дополнительно использующих гуаниновый блеск в виде «светящихся» полос, как у неонов, или пятен в качестве ориентира при создании стай или в нерестовом поведении для обнаружения в полумраке особей противоположного пола своего вида.
Морские донные рыб, часто уплощенные в дорзо-вентральном направлении и ведущие малоподвижный образ жизни, должны обладать, для регуляции фотохимических процессов в коже, быстрыми изменениями отдельных групп пигментных клеток на своей поверхности в соответствии с локальной фокусировкой света на их поверхности кожи, возникающий в процессе его преломления поверхностью воды во время волнения и ряби. Это явление могло быть подхвачено отбором и привести к возникновению мимикрии, выражающейся в быстром изменении тона или рисунка тела под цвет дна. Интересно отметить, что высокой способностью изменять свою окраску обладают обычно морские донные обитатели или рыбы, предки которых были донными. В пресных водах явления «солнечных зайчиков» на дне, как правило, не возникает, нет и рыб с быстрым изменением окраски.
С глубиной интенсивность света падает, что, на наш взгляд, приводит к необходимости увеличения светопропускания через покровы, а, следовательно, к снижению количества меланофоров с одновременным усилением регуляции светопроникновения с помощью липофоров. Именно с этим, видимо, связано то, что у многих полуглубоководных рыб становится красной. Красные пигменты на глубине, куда не доходят красные лучи солнечного света, выглядят черными. На больших глубинах рыбы или бесцветны, или, у светящихся рыб, имеют черную окраску. Этим они отличаются от пещерных рыб, где в отсутствии света нет вообще необходимости в светорегулирующей системе в коже, в связи с чем у них исчезают меланофоры и гуанофоры, а в последнюю очередь у многих — и липофоры.
Развитие покровительственной и предупреждающей окраски у разных систематических групп рыб, на наш взгляд, могло идти только на основе уже возникшего в процессе эволюционного развития уровня организации пигментного комплекса кожи конкретной группы рыб.
Таким образом, столь сложная организация пигментной системы кожи, позволяющая изменять окраску многим рыбам и приспосабливаться к различным условиям обитания, имела свою предысторию со сменой функций, таких как участие в выделительных процессах, в фотопроцессах кожи и, наконец, в собственно окраске тела рыб.

Библиография


Бриттон Г. Биохимия природных пигментов. М., 1986
Карнаухов В. Н. Биологические функции каротиноидов. М., 1988
Котт К. Приспособительная окраска животных. М., 1950
Микулин А. Е., Соин С. Г. О функциональном значении каротиноидов в эмбриональном развитии костистых рыб//Вопр. ихтиологии. 1975. Т. 15. Вып. 5 (94)
Микулин А. Е., Котик Л. В., Дубровин В. Н. Закономерности динамики изменения каротиноидных пигментов в процессе эмбрионального развития костистых рыб//Биол. науки. 1978. №9
Микулин А. Е. Причины изменения спектральных свойств каротиноидов в эмбриональном развитии костистых рыб/Биологически активные вещества и факторы в аквакультуре. М., 1993
Микулин А. Е. Функциональное значение пигментов и пигментации в онтогенезе рыб. М., 2000
Петруняка В. В. Сравнительное распределение и роль каротиноидов и витамина А в тканях животных//Журн. эвол. биохим. и физиол. 1979. Т.15. № 1
Черняев Ж. А., Арцатбанов В. Ю., Микулин А. Е., Валюшок Д. С. Цитохром «О» в икре сиговых рыб//Вопр. ихтиологии. 1987. Т. 27. Вып. 5
Черняев Ж. А., Арцатбанов В. Ю., Микулин А. Е., Валюшок Д. С. Особенности пигментации икры сиговых рыб//Биология сиговых рыб: Сб. науч. тр. М., 1988
Fox D. L. Animal biochromes and structural colors. Berkley; Los Angeles; London, 1979

  • ДРУГИЕ МАТЕРИАЛЫ РАЗДЕЛА:
  • РЕДАКЦИЯ РЕКОМЕНДУЕТ:
  • ОСТАВИТЬ КОММЕНТАРИЙ:
    Имя
    Сообщение
    Введите текст с картинки:

Интеллект-видео. 2010.
RSS
X